申占龙直肠癌根治术中肠系膜下动脉高位和低

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申占龙，鲍予頔，叶颖江，等．直肠癌根治术中肠系膜下动脉高位和低位结扎的争议与思考[J]．中华外科杂志，，58（7）：-．

直肠癌根治术中肠系膜下动脉高位和低位结扎的争议与思考

申占龙　鲍予頔　叶颖江　王杉

｛医院胃肠外科　医院外科肿瘤研究室　北京市结直肠癌诊疗研究重点实验室｝

根治性手术是直肠癌患者获得治愈的主要手段。全直肠系膜切除术是目前直肠癌根治术的标准术式和理论原则，强调了沿脏层和壁层筋膜间隙锐性分离，以确保直肠脏层筋膜的完整无破损和远端直肠系膜的足量切除[1]。然而，直肠癌根治术中不仅需要切除足够的肠管和完整的系膜，还要确保彻底的淋巴结清扫和低术后并发症发生率，才能取得预后获益。直肠及其系膜的血液供应主要来自于肠系膜下动脉（inferiormesentericartery，IMA），系膜内的淋巴结主要沿IMA及其分支分布，相关血管离断和相应区域淋巴结清扫是直肠癌根治术质控的关键环节。年，Miles在他提出的经腹会阴联合直肠癌根治术中，推荐在IMA发出左结肠动脉（leftcolicartery，LCA）后的直肠上动脉根部结扎，以清扫腹腔部分淋巴结；同年Moynihan[2]则首次提出在IMA根部结扎，以对系膜淋巴结进行更彻底的清扫。此理念得到后续学者积极倡导的同时，也受到一些学者对并发症较多的质疑。年，美国结直肠外科医师协会在一项直肠肛管生理和直肠癌定义的共识中规范了IMA结扎部位的分类和定义：在LCA分出位置以下结扎称为低位结扎，在IMA从主动脉的起始处结扎称为高位结扎[3]。目前关于直肠癌根治术中IMA结扎部位的研究结果尚存在一定争议，主要集中在淋巴结清扫、预后、肠管血运和术后器官功能等几个方面。

一、对直肠癌淋巴结清扫和预后的影响

直肠癌根治术和术后病理学分期要求进行足够和有效的淋巴结清扫。NCCN指南中指出，直肠癌手术推荐至少检出12枚淋巴结以获得准确病理学分期[4]，但未推荐IMA结扎部位。一项针对IMA高位和低位结扎对照研究的Meta分析结果显示，两者术后病理学淋巴结清扫数目无差异[5]。然而，除了总体淋巴结清扫数目，还需考虑不同部位淋巴结清扫程度的差异。Kang等[6]对例直肠癌患者进行前瞻性研究发现，33例患者IMA根部淋巴结阳性，例阴性，IMA根部淋巴结阳性是5年无病生存和系统性复发的独立预后因素，根治手术后IMA根部淋巴结阳性和阴性组5年无病生存率分别31.9%和69.4%，总体复发率分别为48.5%和20.8%。Kanemitsu等[7]前瞻性分析例直肠癌患者的资料发现，IMA根部淋巴结阳性和阴性患者的10年总体生存率分别为21%和35%，10年肿瘤特异性生存（cancerspecificsurvival，CSS）率分别为23%和41%。可见，IMA根部淋巴结转移是直肠癌患者的重要预后因素，有必要进行彻底清扫。日本结直肠癌学会发起的多中心注册研究数据显示，病理T2期以上的直肠癌患者存在IMA根部淋巴结转移，T2、T3、T4a和T4期患者的IMA根部淋巴结转移率分别为0.9%、2.3%，5.7%和6.7%。日本大肠癌规约中建议对术前临床分期T2期和存在淋巴结转移的直肠癌患者行IMA根部淋巴结清扫，即D3淋巴结清扫，而T1期患者不建议行IMA根部淋巴结清扫，仅需清扫到中间淋巴结，即D2淋巴结清扫[8]。美国结直肠外科医师协会结直肠癌诊疗指南中推荐，怀疑IMA根部淋巴结转移的患者应行IMA高位结扎和血管根部淋巴结清扫[9]。但是，目前多数比较研究结果显示，直肠癌IMA高位和低位结扎组的预后并无差异[4]。一项纳入意大利6个医学中心例直肠癌患者的前瞻性随机对照研究结果显示，术后12个月，IMA高位和低位结扎组的远处转移率无差异（11.5%比8.4%），不同分期的亚组分析亦无差异[10]。以上无差异的结果可能与术后辅助化疗弥补了部分手术淋巴结清扫不足带来的风险，以及IMA根部淋巴结转移率较低、样本量不足有关。如果术前影像学评估可能存在腹腔淋巴结转移，尤其是IMA根部有可疑阳性淋巴结时，有必要考虑选择IMA高位结扎并确保淋巴结整块切除。

二、对直肠癌术后吻合口漏和血运的影响

IMA高位和低位结扎对直肠癌术后吻合口漏的影响目前尚存争议。Trencheva等[11]前瞻性分析了例记录IMA结扎部位的直肠癌患者资料发现，IMA高位结扎组吻合口漏发生率高于低位结扎组（10.2%比3.4%）。但Fujii等[12]、Bostr?m等[13]、Ruteg?rd等[14]的研究结果显示，IMA高位和低位结扎组吻合口漏发生率无差异，。我们对年至年例接受前切除术的直肠癌患者进行回顾性研究发现，术后吻合口漏发生率为7.8%，IMA结扎位置与之无明显关系，而腹主动脉钙化、高甘油三酯血症、手术时间长、肿瘤体积大为术后吻合口漏的独立相关因素[15]。Qu等[16]对例直肠癌患者进行系统分析发现，新辅助放化疗、手术时间长、术中出血量多等是吻合口漏发生的相关因素。上述因素中，放疗可导致直肠闭塞性脉管炎和血栓形成，从而影响吻合口血运[17,18]；而其他因素则可能影响吻合口肠管供血血管的直径和血流动力学，导致吻合口血运障碍。以往，吻合口血供的评估主要依靠术者经验，包括肠管的颜色和血管搏动等，准确性欠佳。近年来，近红外荧光腹腔镜成像技术的应用，尤其是通过吲哚菁绿示踪吻合口血液流动情况，可实现肠管血流灌注的可视化，为准确评估吻合口血流灌注提供了新方法[19]。

三、对直肠癌术后排便、排尿和性功能的影响

盆腔的交感神经起自T12~L2的内脏支，经椎旁交感神经干神经节走行于腹主动脉表面形成腹主动脉丛，随后绕过IMA根部形成肠系膜下丛，其上行纤维随IMA分支分布于结肠和直肠，下行纤维与IMA交叉则沿腹主动脉下行[20]。术中游离至IMA根部时，常可见神经纤维被弓形牵起，此时在IMA根部实施高位结扎，易损伤神经丛，可能导致术后排便、排尿和性功能障碍。然而，关于IMA高位和低位结扎对术后排便、排尿和性功能的影响的研究结果并不一致。Matsuda等[21]对例直肠癌患者行前瞻性随机对照研究发现，无论是患者的自评症状还是排便功能量表，IMA高位和低位结扎组术后3个月和1年的排便功能并无差异。KvernengHultberg等[22]对例直肠癌术后随访2年的患者进行功能学调查发现，IMA高位结扎组的便失禁、尿失禁和各种性功能障碍发生率与低位结扎组无差异，但夜间排便比例更高。Mari等[10]通过前瞻性随机对照研究发现，IMA低位结扎组患者术后9个月的生活质量评分、最大尿流率、残余尿和性功能障碍比例均优于高位结扎组患者。尽管从理论上讲，高位结扎可能增加神经损伤的风险，导致肠蠕动增加，大便失禁、大便频繁、夜便增多、尿频、不射精或逆向射精等，但是效应器官的最终功能受多方面影响，高位结扎患者可获得更长的降结肠和更低的张力，使足够的去神经支配的肠管获得切除，从而抵消神经损伤对排便功能的影响。IMA高位结扎对清扫血管根部淋巴结和减少吻合张力虽然可能有益处，但需重视神经损伤的风险，在结扎IMA前，需将IMA双侧及与腹主动脉夹角内的神经纤维向背侧推离，将IMA脉络化。为了兼顾淋巴结清扫和避免损伤神经，建议在距IMA起始部1.0cm处进行结扎。

四、保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫技术

高位结扎对于彻底的IMA根部淋巴结清扫是必要的。根据日本大肠癌规约，对于≥T2期和N+的直肠癌患者建议进行包括IMA根部淋巴结的D3淋巴结清扫，保留LCA的IMA低位结扎对于保护吻合口血供可能更具优势。李心翔教授采用术中吲哚菁绿荧光造影发现，钳夹LCA后近端肠管的血供可由9.2U/s下降至5.4U/s，认为保留LCA能够有效避免Riolan动脉弓缺如带来的术后吻合口漏风险[23]。Guo等[24]发现，在行D3淋巴结清扫的直肠癌患者中，IMA低位结扎组吻合口边缘动脉弓的压力明显高于高位结扎组，发生吻合口漏的患者边缘动脉弓的压力明显低于无吻合口漏患者。可见，保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫手术有可能兼顾肿瘤根治性和降低并发症风险。Hinoi等[25]发现，保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫与直接IMA高位结扎的D3淋巴结清扫的总体生存和无病生存无差异，保留LCA增加了手术时间。Yamamoto等[26]比较了病理Ⅱ期和Ⅲ期患者中IMA高位和低位结扎行D3淋巴结清扫患者的预后，发现总体生存和无病生存均无差异。腾文浩等[27]对接受新辅助放疗后D3淋巴结清扫的例直肠癌患者研究发现，保留LCA的低位结扎组吻合口漏发生率低于IMA高位结扎组（5.4%比18.8%），而手术时间、术中出血量、总淋巴结清扫数目、IMA根部淋巴结清扫数目无差异。由上可见，保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫技术是安全可行的。我们手术中通常以IMA汇入腹部动脉处作为D3淋巴结清扫的头侧边界，左结肠动静脉为左侧边界，IMA近端右缘为右侧边界，LCA汇入IMA处为尾侧边界；但是，术中直肠肿瘤旁浆膜下注射吲哚菁绿进行淋巴示踪的结果显示，部分患者的IMA与LCA交界处及LCA背侧可见破碎绿染的小结节，说明在保留LCA的IMA淋巴结清扫过程中存在淋巴结的破碎，可能导致术后肿瘤的种植和复发。因此，IMA根部淋巴结的整块切除至关重要，保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫手术对术者的腹腔镜手术技巧和助手的牵拉暴露要求均很高，仅建议在术前评估可能有血运障碍风险而又需行D3淋巴结清扫的患者中谨慎实施。Sekimoto等[28]强调，在保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫术中，应打开IMA动脉外围致密的纤维血管鞘进行淋巴结清扫，才能确保淋巴结完整切除。我们认为吲哚菁绿淋巴示踪作为该技术的可视化质控辅助手段可能有助于该区域淋巴结获得安全彻底的清扫。

直肠癌IMA高位和低位结扎的选择需考虑淋巴结清扫程度和术后并发症等多个方面。对于临床分期较早的T1期患者，可以实施低位结扎D2淋巴结清扫；对于肿瘤局部分期较晚（≥T2期，N+），尤其是怀疑IMA根部淋巴结转移者，建议实施IMA高位结扎D3淋巴结清扫，以确保IMA根部淋巴结获得整块切除；对于高龄，合并动脉硬化、高脂血症，接受新辅助放化疗等可能导致肠管血运不良风险的局部进展期直肠癌患者，可行保留LCA的直肠癌D3淋巴结清扫，建议在腹腔镜技术成熟的医疗中心开展，术中吲哚菁绿淋巴示踪可能对淋巴结清扫的质量控制发挥一定作用。

参考文献

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[1]HealdRJ,HusbandEM,RyallRD.Themesorectuminrectalcancersurgery--thecluetopelvicrecurrence?[J].BrJSurg,,69(10):-.DOI:10.2/bjs..

[2]MoynihanBG.Thesurgicaltreatmentofcancerofthesigmoidflexureandrectum[J].SurgGynecolObstet,:.

[3]LowryAC,SimmangCL,BoulosP,etal.Consensusstatementofdefinitionsforanorectalphysiologyandrectalcancer:reportoftheTripartiteConsensusConferenceonDefinitionsforAnorectalPhysiologyandRectalCancer,Washington,D.C.,May1,[J].DisColonRectum,,44(7):-.DOI:10.7/BF.

[4]NCCNclinicalpracticeguidelinesinoncology,rectalcancer(version1.)[EB/OL].[-03-10].

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